Відповідно до покладених на Фонд завдань структура Державного фонду є такою:
Голова Фонду
Перший заступник Голови
Заступник Голови
І. Управління правового забезпечення та взаємодії з органами виконавчої влади та органами місцевого самоврядування:
Начальник управління
І.1. Відділ з питань взаємодії з органами виконавчої влади та органами місцевого самоврядування
Заступник начальника управління – начальник відділу
Головні консультанти відділу
І.2. Відділ забезпечення діяльності Ради регіонів
Заступник начальника управління - начальник відділу
Головні консультанти відділу
І.3. Відділ експертно-правової роботи
Начальник відділу
Головні консультанти відділу
ІІ. Управління міжнародних зв'язків та зв'язків з громадськістю:
Начальник управління
ІІ.1. Відділ секретаріату делегації України в Конгресі місцевих і регіональних влад Ради Європи
Заступник начальника управління – начальник відділу
Головні консультанти відділу
ІІ.2. Відділ інформаційного забезпечення та зв'язків з громадськістю
Начальник відділу
Головні консультанти відділу
ІІІ. Відділ організаційного забезпечення, кадрової роботи та діловодства
Начальник відділу
Головні консультанти відділу
IV. Відділ бухгалтерського обліку та звітності
Завідуючий сектору – головний бухгалтер
Головні консультанти відділу